LOS PLAGUICIDAS ASESINOS

Algunos de los insecticidas más comunes, responsables del declive de las abejas, resultan igualmente tóxicos para los pájaros que comen semillas. 

Las aves que viajan largas distancias entre sus zonas de invernada y reproducción pueden ser particularmente susceptibles a los insecticidas neurotóxicos, pero la influencia de los insecticidas sobre la capacidad de migración es poco conocida. 

Tras la exposición aguda a dos insecticidas agrícolas ampliamente utilizados, el imidacloprid (neonicotinoide) y el clorpirifos (organofosforado), comparamos los efectos sobre la masa corporal, la actividad migratoria y la orientación en un ave que come semillas: el gorrión corona blanca ( Zonotrichia leucophrys)) 

Durante la migración de primavera, algunos gorriones fueron capturados, retenidos y dosificados por sonda durante 3 días con dosis bajas (10% DL50) o altas (25% DL50) de imidacloprid o clorpirifos y analizados en ensayos de orientación migratoria previa a la exposición, post-exposición y durante la recuperación. 

Las aves de control mantuvieron la masa corporal y una orientación hacia el norte apropiada para cada estación durante todo el experimento. Las aves dosificadas con Imidacloprid mostraron disminuciones significativas en las reservas de grasa y masa corporal (pérdida media: -17% baja, -25% dosis alta) y no lograron orientarse correctamente. El clorpirifos no tuvo efectos manifiestos sobre la masa, pero sí en una orientación significativamente alterada. 

Estos resultados sugieren que las aves cantoras silvestres que consuman el equivalente de solo cuatro semillas de canola tratadas con imidacloprid u ocho gránulos de clorpirifós por día durante 3 días podrían sufrir una afección alterada.

Canola

Introducción

La disminución de las poblaciones de aves migratorias se ha relacionado con una serie de factores complejos, incluida la aplicación a gran escala de plaguicidas agrícolas (1 , 2) . Dos de las clases más utilizadas de insecticidas en todo el mundo son los neonicotinoides, que ingresaron al mercado en la década de 1990 (3) , y la química más antigua y diversa de organofosforados, que aumentó en popularidad después de la regulación de plaguicidas organoclorados en la década de 1970 (4) . Ambas clases se dirigen a la neurotransmisión colinérgica, aunque a través de diferentes modos de acción. Los neonicotinoides son agonistas nicotínicos del receptor de acetilcolina (nAChR) (5) y los organofosforados son inhibidores de la enzima acetilcolinesterasa (AChE) (6). Los neonicotinoides típicamente se unen más fuertemente a los receptores de insectos que los receptores de vertebrados, y se pensó que presentaban un menor riesgo para los humanos y los vertebrados no objetivo que los organofosforados (3 , 5) . Sin embargo, cada vez hay más pruebas de que tanto los neonicotinoides como los insecticidas organofosforados pueden tener efectos directos e indirectos sobre la vida silvestre en concentraciones ambientalmente relevantes (7 , 8 , 9 , 10 , 11 , 12 , 13).

Las aves que viven en paisajes agrícolas pueden estar expuestas a insecticidas a través del consumo de semillas tratadas, gránulos o suelos pulverizados y elementos de presas. Los pequeños pájaros cantores migratorios que usan regularmente los hábitats de las tierras de labranza como una parada y fuente de reabastecimiento de alimentos pueden ser particularmente susceptibles a la exposición y los efectos negativos de los insecticidas neurotóxicos. 

La migración exitosa requiere optimizar las decisiones de repostaje y salida, así como una orientación precisa (14 , 15). Las aves migratorias nocturnas pueden usar diferentes sistemas de orientación, y también pueden usar diferentes señales ambientales (por ejemplo, olfativas, geomagnéticas) para la orientación y la navegación (16). 

Tanto la orientación como los sistemas de navegación en las aves tienen una base neural. Los mecanismos neuronales subyacentes específicos de la migración a larga distancia son en gran parte desconocidos (17), pero es posible que los insecticidas neurotóxicos que interrumpen la transmisión de la acetilcolina tengan efectos sobre las funciones cognitivas y motrices que desempeñan papeles importantes en el reabastecimiento, la orientación y la navegación. Los organofosforados y neonicotinoides tienen efectos sobre la supervivencia, así como efectos neurofisiológicos y de comportamiento subletales en las aves, incluida la alteración de la termorregulación y el consumo de alimentos (8 , 9 , 10 , 13 , 18 , 19).

Las demandas energéticas de los vuelos de larga distancia y las consecuencias negativas para el buen estado físico de la navegación deficiente y los retrasos en la llegada a los lugares de cría hacen de la migración una de las etapas más vulnerables del ciclo de vida de las aves (20). Sin embargo, se sabe poco sobre los impactos directos de los pesticidas en el comportamiento y el éxito de la migración, lo cual puede ser difícil de medir en el campo. 

Las aves migratorias que usan un área para descansar y reabastecerse de alimento son difíciles de rastrear después que se van, y la documentación de los eventos de mortalidad en el sitio de escala es difícil ya que los depredadores o carroñeros eliminan frecuentemente las aves afectadas en un corto período de tiempo (21 , 22 , 23). Por lo tanto, es probable que se hayan subestimado los riesgos de plaguicidas para las aves migratorias. Cada vez hay más evidencia de que los pesticidas y otros tóxicos interrumpen la eficiencia de los vuelos y la navegación en las aves. Las palomas mensajeras (Columba livia) expuestas a insecticidas de carbamato (carbofurano, aldicarb) y organofosforados (clorpirifos) tardaron mucho más en regresar a su loft doméstico después de la liberación (24 , 25). También hay evidencia de que la interrupción de la orientación del vuelo es un punto final sensible de la exposición a contaminantes en las aves. 

Paloma mensajera

En un estudio sobre gorriones de corona blanca (Zonotrichia albicollis) durante la migración de otoño se encontró que las aves adultas expuestas a un plaguicida organofosforado, acefato, no fueron capaces de establecer una dirección migratoria, mientras que las aves de control mostraron una dirección migratoria hacia el sur, estacionalmente correcta (26). 

Estornino europeo

  

Más recientemente, un estudio sobre estorninos europeos (Sturnus vulgaris) expuestos a bifenilos policlorados (PCB) durante el desarrollo temprano mostró un comportamiento de orientación incorrecto y diferido (27). Ningún estudio ha probado aún si los neonicotinoides interrumpen la migración de las aves.

Tanto el imidacloprid como el clorpirifos son actualmente ampliamente utilizados en América del Norte. El imidacloprid se aplica comúnmente como tratamiento de semillas y el clorpirifos se usa tanto como producto granular como por aspersión foliar en una amplia variedad de cultivos agrícolas (por ejemplo, maíz, soja, fruta, semillas oleaginosas), así como hierbas ornamentales y césped (3 , 28). 

En Canadá, una propuesta para eliminar el imidacloprid se encuentra actualmente en el período de consulta, y otros neonicotinoides están bajo revisión especial (29). Las regulaciones de Imidacloprid también están bajo revisión en Europa y los Estados Unidos (30 , 31). El registro de clorpirifos se encuentra actualmente en revisión en los Estados Unidos y está programado para su reevaluación en Canadá (32 , 33). Existe una necesidad urgente de información sobre los efectos potenciales de los insecticidas neurotóxicos en las aves que se alimentan de semillas que buscan alimento en paisajes agrícolas durante la migración. Los objetivos de este estudio fueron evaluar los efectos de la exposición aguda a un neonicotinoide representativo (imidacloprid) versus un organofosforado (clorpirifos) en la orientación migratoria, la actividad y la masa corporal en una especie de ave songbird modelo (el gorrión corona blanca, Zonotrichia leucophrys ) capturado en los sitios de escala durante la migración de primavera.

Referencias

1. Mineau, P. & Whiteside, M. Toxicidad aguda por plaguicidas Se correlaciona mejor con las disminuciones de aves de pastizal en EE. UU. Que con la intensificación agrícola. PLoS ONE 8 , e57457, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0057457 (2013).

2. Iniciativa de Conservación de Aves de América del Norte, Canadá. The State of Canada's Birds , 2012. (Environment Canada, 2012).

3. Jeschke, P., Nauen, R., Schindler, M. y Elbert, A. Descripción general del estado y la estrategia global de los neonicotinoides. J. Agric. Comida Chem. 59 , 2897 - 2908 (2011).

4. Aspelin, AL Uso de pesticidas en los Estados Unidos: Tendencias durante el siglo XX. Boletín técnico CIPM 105 (2003).

5. Tomizawa, M. & Casida, JE. Toxicología del insecticida neonicotinoide: mecanismos de acción selectiva. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 45 , 247 - 268 (2005).

6. Čolović, MB, Krstić, DZ, Lazarević-Pašti, TD, Bondžić, AM y Vasić, VM Inhibidores de la acetilcolinesterasa: farmacología y toxicología. Curr. Neuropharmacol. 11 , 315-335 (2013).

7. Hallmann, CA, Foppen, RPB, Van Turnhout, CAM, de Kroon, H. y Jongejans, E. Las disminuciones en las aves insectívoras se asocian con altas concentraciones de neonicotinoides. Nature 511 , 341-343 (2014).

8. López-Antia, A., Ortiz-Santaliestra, ME, Mougeot, F. y Mateo, R. La ingestión de semilla tratada con imidacloprid tiene un efecto letal en las perdices adultas y reduce tanto la inversión en reproducción como la inmunidad de las crías. Reinar. Res. 136 , 97-107 (2015).

9. Gibbons, D., Morrissey, C. y Mineau, P. Una revisión de los efectos directos e indirectos de neonicotinoides y fipronil en la fauna de vertebrados. Reinar. Sci. Pollut. Res. 22 , 103-118 (2015).

10. Millot, F. y col . Pruebas de campo de envenenamiento de aves por semillas tratadas con imidacloprid: una revisión de incidentes informados por la red SAGIR francesa de 1995 a 2014. Environ . Sci . Pollut . Res . 1-17 (2016).

11. Hill, EF en Handbook of Ecotoxicology , segunda edición (eds DJ Hoffman, BA Rattner, GA Burton Jr. y J. Cairns Jr.) 281-312 (Lewis Publishers, CRC Press LLC, 2003).

12. Powell, GVN Reproducción por un pájaro cantor altricial, el mirlo de alas rojas, en campos tratados con el insecticida organofosforado fentión. J . Appl . Ecol ., 83 - 95 (1984).

13. López-Antia, A., Ortiz-Santaliestra, ME, Mougeot, F. o. & Mateo, R. Exposición experimental de perdices de patas rojas ( Alectoris rufa ) a las semillas recubiertas con imidacloprid, tiram y difenoconazol. Ecotoxicology 22 , 125-138 (2013).

14. Smith, AD & McWilliams, SR. Qué hacer al detenerse: las decisiones de comportamiento de un pájaro cantor migratorio durante la escala están dictadas por un cambio inicial en su condición corporal y mediadas por condiciones ambientales clave. Behav. Ecol. 25 , 1423 - 1435 (2014).

15. Alerstam, T. Migración óptima de las aves revisitada. J. Ornithol. 152 , 5-23 (2011).

16. Chernetsov, N. Orientación y navegación de aves migratorias. Biol. Toro. 43 , 788-803 (2016).

17. Mouritsen, H., Heyers, D. & Güntürkün, O. La base neuronal de la navegación a larga distancia en aves. Ana. Rev. Physiol. 78 , 133-154 (2016).

18. Grue, CE, Gibert, PL y Seeley, ME cambios neurofisiológicos y de comportamiento en la fauna no objetivo expuestos a plaguicidas organofosforados y carbamatos: La termorregulación, el consumo de alimentos, y la reproducción. A.m. Zool. 37 , 369 - 388 (1997).

19. Narváez, C., Ríos, JM, Piriz, G., Sánchez-Hernándezc, JC y Sabat, P. La exposición subcrónica al clorpirifos afecta el gasto de energía y la capacidad de desintoxicación en codornices japonesas juveniles. Chemosphere 144 , 775 - 784 (2016).

20. Newton, I. ¿Pueden las condiciones experimentadas durante la migración limitar los niveles de población de las aves? J. Ornithol. 147 , 146 - 166 (2006).

21. Prosser, P., Nattrass, C. y Prosser, C. Tasa de eliminación de cadáveres de aves en tierras de cultivo por depredadores y carroñeros. Ecotoxicol. Reinar. Saf. 71 , 601-608 (2008).

22. Vyas, NB Factores que influyen en la estimación de la mortalidad de la fauna relacionada con los plaguicidas. Toxicol. Ind. Salud 15 , 187-192 (1999).

23. Balcomb, R. Los cadáveres de Songbird desaparecen rápidamente de los campos agrícolas. The Auk 103 , 817-820 (1986).

24. Brasel, JM, Collier, AC y Pritsos, CA Efectos tóxicos diferenciales del carbofuran y el diazinón en el tiempo de vuelo de las palomas ( Columba livia ): potencial de los efectos de los plaguicidas en la migración. Toxicol. Appl. Pharmacol. 219 , 241 - 246 (2007).

25. Moye, JK y Pritsos, CA Efectos de clorpirifos y aldicarb en la actividad de vuelo y la inhibición de la colinesterasa relacionada en palomas mensajeras, Columba livia : potencial para los efectos de la migración. Toro. Reinar. Contam. Toxicol. 84 , 677-681 (2010).

26. Vyas, NB, Hill, EF, Sauer, JR y Kuenzel, WJ Acephate afecta la orientación migratoria del gorrión de garganta blanca ( Zonotrichia albicollis ). Reinar. Toxicol. Chem. 14 , 1961 - 1965 (1995).

27. Flahr, L., Michel, NL, Zahara, A., Jones, PD y Morrissey, CA La exposición al desarrollo de Aroclor 1254 altera el comportamiento migratorio en juveniles de estorninos europeos ( Sturnus vulgaris ). Environ . Sci . Technol . (2015).

28. Moore, DRJ, Teed, RS, Greer, CD, Solomon, KR y Giesy, JP en Evaluación de riesgos ecológicos para clorpirifos en sistemas terrestres y acuáticos en los Estados Unidos 163-217 (Springer, 2014).

29. Salud Canadá. Imidacloprid: Propuesta de decisión de reevaluación. Agencia Reguladora de Manejo de Plagas PRVD2016-20 (2016).

30. US EPA. Revisión de registro de Imidacloprid. Id. De expediente: EPA-HQ-OPP-2008-084 4 (2017).

31. EFSA. Solicitud de EFSA para proporcionar asistencia científica y técnica (Conclusión de EFSA) de acuerdo con el artículo 21 del Reglamento (CE) no 1107/2009 para realizar una evaluación de neonicotinoides (imidacloprid) en cuanto al riesgo para las abejas (tratamiento de semillas y uso de gránulos). Número de pregunta EFSA-Q-2015-0077 2 Número de orden M-2015-0246 (2015).

32. US EPA. Clorpirifos; OD PANNA y la Petición de NRDC para revocar tolerancias. Federal Register 85 , 16581-16592 (2017).

33. Salud Canadá. Reanimación de Agencia Reguladora de Manejo de Plagas y Plan de Trabajo de Revisión Especial 2015-2020. Agencia Reguladora de Manejo de Plagas REV2016-07 (2016).

https://www.nature.com/articles/s41598-017-15446-x